В 1872 году сразу после слияния Буды и Пешта и образования Будапешта по инициативе Ференца Листа и Ференца Эркеля, двух выдающихся венгерских композиторов, был создан комитет, возглавивший работы по строительству в городе оперного театра. К тому времени оперные спектакли давались в Венгрии вот уже почти двести лет. Это происходило в аристократических домах, например, у графа Я. Эрдёди. Ставились оперы Г. Бенды, К. Диттерсдорфа, Дж. Паизиелло, А. Сальери, А. Гретри. 
Строительство здания театра началось в 1875 году. Автором проекта был архитектор Миклош Ибли. На строительстве использовались исключительно венгерские мастера и художники. Через девять лет – в 1884 году – оперный театр был открыт. В торжественной церемонии участвовал Австро-Венгерской империи Франц-Йозеф. Театр назывался Королевский Венгерский оперный театр. На открытии были исполнены две венгерские оперы «Банк бан» и «Ласло Хуньяди» Эркеля и первый акт немецкой оперы «Лоэегрин» Вагнера.
После своего открытия, прошедшего с большой помпой, театр испытывал значительные финансовые трудности. В 1888 году директором театра на три года становился Густав Малер. Вместе с его венгерским коллегой Иштваном Кернеромоном Малер поднимает театр на очень высокий музыкальный уровень. Он приглашает иностранных исполнителей, с вниманием относится к венгерским певцам. С приходом на должность директора Шандора Хенеси расширился венгерский репертуар театра. Перед первой мировой войной широкой публике были впервые представлены два произведения Белы Бартока – балет «Деревянный принц» и опера «Замок герцога Синяя борода».
Межвоенная эпоха – время выступлений в театре самых знаменитых дирижёров – Томаса Бичема, Бруно Вальтера, Герберта фон Караяна.
Современный облик свой театр получил после реконструкции, которая началась в 1980 году и продолжалась 4 года. Вновь открытый в 1984 году, театр стал одним из лучших в Европе.